Свою карьеру Сергей Федорович начал с работы в Пенсионном фонде Российской Федерации, где с 1996 по 2004 год прошел путь от должности ведущего специалиста до заместителя начальника Правового департамента.

В последующие годы он трудился на различных руководящих должностях в исполнительных органах государственной власти, в 2013–2015 годах занимал пост первого заместителя Министра труда и социальной защиты Российской Федерации.

В мае 2024 года С.Ф.Вельмяйкин был назначен на должность заместителя руководителя Аппарата Правительства Российской Федерации.

Сергей Федорович Вельмяйкин окончил юридический факультет Российского государственного социального университета.